Phòng Nội các, nơi thủ tướng, các bộ trưởng và cố vấn chủ chốt của ông sẽ gặp các tổng tham mưu trưởng để đưa ra các quyết định quan trọng. Các bàn đã được bố trí để tạo ra một giếng trung tâm với đủ không gian cho ba chỗ ngồi.Phòng sinh hoạt của Brendan Bracken, Bộ trưởng Bộ Thông tin cho Churchill.

Trong thời gian hoạt động của văn phòng, hai trong số các Phòng Chiến tranh Nội các có tầm quan trọng đặc biệt. Sau khi đi vào hoạt động, Phòng Bản đồ của cơ sở được sử dụng liên tục và được các sĩ quan của Hải quân Hoàng gia, quân đội Anh và Không quân Hoàng gia kiểm soát suốt ngày đêm. Các sĩ quan này chịu trách nhiệm đưa ra một bản tóm tắt thông tin tình báo hàng ngày cho Nhà vua, Thủ tướng và các Tham mưu trưởng quân đội.[17]

Những phòng quan trọng khác là Phòng Nội các. Cho đến khi Trận chiến nước Pháp khai mạc, bắt đầu vào ngày 10 tháng 5 năm 1940, nội các chiến tranh của Thủ tướng Neville Chamberlain chỉ họp một lần tại Phòng Chiến tranh vào tháng 10 năm 1939.[18]

Sau khi Winston Churchill được bổ nhiệm làm Thủ tướng, Churchill đến thăm Phòng Nội các vào tháng 5 năm 1940 và tuyên bố: 'Đây là căn phòng mà từ đó tôi sẽ chỉ đạo cuộc chiến'.[19] Trước đó, số 10 phố Downing bị hư hại nghiêm trọng trong một cuộc không kích, buộc Churchill phải di chuyển đến căn cứ lòng đất. Trong đó là tổng số 115 cuộc họp nội các được tổ chức tại hầm ngầm.[20] Cuộc họp cuối cùng diễn ra vào ngày 28 tháng 3 năm 1945, khi chiến dịch ném bom bằng vũ khí hạng V của Đức kết thúc.[21]